jorobe_23@hotmail.es

marina.zambrano@utm.edu.ec

migperez@unah.edu.cu

gonzalezbetancourtrodolfo@gmail.com

osvaldo.fonseca@umu.se

lolozamora1994@hotmail.com

Agricultura y Silvicultura

Introducción

La brucelosis es una enfermedad infecciosa causada por bacterias del género Brucella (Alves de Oliveira et al., 2016) que afecta un gran número de especies de animales y es considerada una de las enfermedades zoonóticas más comunes a nivel mundial, reportándose más de medio millón de casos humanos anualmente (Ran et al., 2018), las especies Brucella melitensis and B. ovis son los agentes primarios de la brucelosis en los pequeños rumiantes (Rossetti et al., 2022), aunque B. abortus también puede afectar estas especies animales (Akhvledian et al., 2010, Sorsa et al., 2022).

La brucelosis causada por B. melitensis provoca abortos, la presentación de crias mortinatos y el parto de crías débiles también son los signos clínicos característicos de la enfermedad que se asocia con un impacto negativo extenso en la productividad de un rebaño. Esta especie de Brucella es la más virulenta para los humanos y es responsable de una enfermedad severamente debilitante e incapacitante en los mismos (Rossetti et al., 2017).

La especie B. ovis es el agente etiológico de la epididimitis contagiosa del carnero, enfermedad crónica que provoca importantes pérdidas económicas en las explotaciones ovinas asociadas a lesiones genitales y reducción de la fertilidad en los machos, en ocasiones puede provocar también mortalidad embrionaria, aborto o infertilidad en ovejas y aumento de la mortalidad perinatal en corderos (Fiorentino et al., 2017).

La brucelosis se presenta de forma endémica en los países en desarrollo, incluyendo los países de Latinoamérica (Moreno, 2002; Lucero et al., 2008) y se caracteriza en los pequeños rumiantes por producir abortos, retención de placenta, infertilidad, orquitis, epididimitis entre otras patologías (Shome et al., 2021).

La producción de pequeños rumiantes se ha incrementado en los últimos años (Farias et al., 2013), reportándose una población de ovinos y caprinos en las Américas en el año 2020 de 82.740.751 y 39.194.276 de cabezas, respectivamente (FAO, 2022). Un elevado porcentaje de las poblaciones de estos animales se concentra en países pobres, que carecen de los recursos necesarios para el diagnóstico y control de la brucelosis (Geresu y Kassa, 2016), lo que se constituye en un importante desafío a la salud pública debido a que estos animales son reservorios de esta enfermedad (Ran et al., 2018) y los humanos pueden infectarse a partir del consumo de leche sin pasteurizar, productos elaborados con esta o el manejo de animales infectados (Mazlan et al., 2021).

El control de la brucelosis en los pequeños rumiantes puede contribuir a la reducción de la enfermedad en los humanos; sin embargo, el conocimiento del comportamiento de la enfermedad y su epidemiología es el primer requisito para el desarrollo de una campaña para el control de la enfermedad (Ran et al., 2018).

En el periodo del 2010 y 2020, se reportó un total de 16 países de las regiones de Centro América y el Caribe y Sudamérica afectados por brucelosis en los ovinos y caprinos (OIE, 2022), lo cual denota la importancia de esta enfermedad en estas regiones.

La evaluación de la prevalencia de la enfermedad en las diferentes especies a partir del uso de un meta-análisis permitió establecer una guía basada en las evidencias para una mejor prevención, control y erradicación de la enfermedad (Dahl, 2020; Dadar et al., 2021), es por ello que se propuso como objetivo determinar mediante una revisión sistemática y meta-análisis la prevalencia combinada de brucelosis en ovinos y caprinos en las regiones de Centroamérica y el Caribe y Sudamérica, a partir de la información que brindaron artículos publicados en bases de datos electrónicas en el periodo 2010-2021 e identificar si hubo diferencias en su comportamiento en el tiempo, las especies estudiadas, la región geográfica y en las especies del género Brucella investigadas.

Materiales y métodos

Estrategia de búsqueda de literatura

Se utilizaron en el estudio artículos publicados en las bases de datos electrónicas: PubMed/PubMed Central, Science Direct, SciELO, Ebsco, SpringerLink, Elsevier y Google Scholar en el período 2010-2021. La búsqueda de artículos se realizó siguiendo los términos del encabezado de materia médica (MeSH). Los términos de búsqueda clave fueron: (Brucelosis OR Brucella) AND (Ovino OR Caprino) AND (Seroprevalencia OR Prevalencia OR Seroepidemiología) AND (Sudamérica OR Centro América OR Caribe OR País en específico). Se utilizaron estos mismos términos en idioma inglés. Se incluyeron en el estudio además de los artículos científicos, tesis de maestrías y doctorado.

Criterios de inclusión y exclusión

Se utilizaron los siguientes criterios de inclusión para confirmar la elegibilidad de los artículos buscados: 1) estudios publicados entre 2010 y 2021; 2) artículos de investigación originales revisados por pares y tesis de posgrado realizados en Sudamérica y Centroamérica y el Caribe; 3) estudios transversales que informaron la seroprevalencia de la brucelosis en las especies ovina y caprina dentro de cualquiera de los sistemas de manejo (intensivo o extensivo); 4) estudios de los cuales estuvieron disponibles los textos completos; 5) que utilizaron en el diagnóstico las técnicas serológicas recomendadas por la Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE, 2021); 6) los estudios que proporcionaron el tamaño de la muestra y el número de muestras positivas. Además, las referencias de los artículos seleccionados se verificaron manualmente para encontrar artículos relevantes que no se recuperaron en la búsqueda en la base de datos.

Análisis de calidad

Para el análisis de calidad se seleccionaron dos personas y se utilizó la metodología “Fortalecimiento de la notificación de estudios observacionales en epidemiología” (STROBE), que incluyó 22 aspectos, dentro de los cuales se encontraban los objetivos, los diferentes componentes de los materiales y métodos como fueron: el diseño del estudio, tamaño de la muestra, población del estudio, sesgo, métodos de calibración, resultados y limitaciones. Los puntajes asignados se determinaron de 0 a 44 y los artículos buscados en tres grupos: baja calidad (<15,5), buena calidad (15,5-29,5) y alta calidad: (30,0-44,0) (Von Elm et al., 2007) y se incluyeron en el estudio los artículos que cumplieron con los criterios de alta y buena calidad, eliminándose aquellos clasificados de baja calidad.

Selección de estudios y extracción de datos

Se utilizó el software BIVET (Romero, 2019) para indexar los registros identificados. Se documentaron y eliminaron registros duplicados. Se examinaron de forma independiente el título y los resúmenes con criterios de inclusión predefinidos y se recopilaron de forma independiente los textos completos y evaluada su elegibilidad para su inclusión final.

Se elaboró un formato de extracción de datos con base en el primer autor, año de publicación, año de estudio, ubicación geográfica (países), diseño del estudio, método de muestreo, tamaño de muestra, prueba diagnóstica, especie animal muestreada, especie del género Brucella muestreada (las especies B. abortus y B. melitensis se reportaron como Brucella spp. pues la serología convencional no las puede diferenciar), número de muestras positivas y sus correspondientes casos negativos. Se calculó la seroprevalencia individual de brucelosis dividiendo el número de casos positivos por el número total de individuos utilizados para el estudio en una población determinada en un período determinado y multiplicándolo por 100. El tamaño del efecto del estudio y sus correspondientes intervalos de confianza se calcularon a partir de los datos extraídos. Se utilizó una hoja de datos de Microsoft Excel para codificar y gestionar toda la información extraída de todos los estudios relevantes. Para informar los resultados del estudio se utilizó la metodología PRISMA (Shamseer et al., 2015).

Análisis estadístico

Se realizó un meta-análisis para estimar de la prevalencia combinada, el cual se realizó mediante la fórmula proporcionada por Barendregt et al. (2013). Se empleó un diagrama para presentar las variaciones entre los estudios, los resultados del meta-análisis que mostraron estimaciones de la seroprevalencia y sus IC correspondientes de todos los estudios incluidos junto con el tamaño del efecto agrupado. De manera similar, se realizó un análisis de subgrupos para determinar el efecto de los países, las regiones geográficas (Sudamérica y Centro América y el Caribe), la especie animal (ovinos y caprinos), especie de Brucella investigada (Brucella spp. y B. ovis) y el período de publicación de los artículos (2010-2016 y 2017- 2021) sobre la prevalencia combinada de brucelosis.

Se calcularon estadísticas Q de Cochrane e índice de varianza inversa (I2) para determinar la heterogeneidad e inconsistencia (variación verdadera) entre los estudios, respectivamente. De manera similar, se consideraron los valores de I2 de 25, 50 y 75% como heterogeneidad baja, media y alta, respectivamente (Higgins y Thompson, 2002).

Se evaluó la varianza de las estimaciones del tamaño del efecto en la población del estudio utilizando la estadística tau (τ2). También se construyó el diagrama de gráfico de Galbraith para evaluar las heterogeneidades de las estimaciones del nivel de estudio. Con base en el resultado de la evaluación de heterogeneidad, se utilizó el método de efectos aleatorios de Der Simonian y Laird (si el valor P de la prueba Q era <0,05 e I2 era > 50%) o el método de efectos fijos de Mantel-Haenszel para agrupar las estimaciones (Tufanaru et al., 2015).

A continuación, se visualizaron los efectos del estudio pequeño y la presencia de sesgo de publicación utilizando diagramas de gráfico de embudo y pruebas de asimetría de Egger y Begg (Borenstein et al., 2009). Se calculó un gráfico de embudo utilizando el logaritmo del tamaño del efecto y su correspondiente error estándar del tamaño del efecto.

Para realizar el metaanálisis se utilizó el paquete meta versión 4.18-1 del software R (R Development Core Team. R, 2020). La heterogeneidad entre los subgrupos se probó además mediante un análisis de meta-regresión, comprobándose también mediante esta prueba la relación de la prevalencia con la región geográfica, el período de estudio y la especie animal. Se realizó un análisis de meta-regresión para cada variable incluida en el estudio por separado y las variables con valores de P<0,01 se utilizaron en el análisis de meta-regresión multivariada.

Resultados y discusion

Se identificaron 48 artículos que cumplían los criterios para ser incluidos en el estudio. Solo se reportaron estudios de la prevalencia de brucelosis en 14 países y territorios de las regiones estudiadas, seis de la región de Centroamérica y el Caribe y ocho de Sudamérica, el 18,75 y 61,53% respectivamente, de los países que conforman estas regiones, concentrándose el 70,83% de los mismos en tres países, Brasil, México y Argentina (tabla 1; figura 1).

Tabla 1. Distribución de los artículos incluidos por países y región geográfica.

Zona geográfica	Artículos incluidos	Referencias	Investigados	Positivos	% de positivos	IC 95%
Centro América y el Caribe	16**		13.243	825	6,23	5,83-6,55
Dominica	1	Johnson et al., 2020	194	0	0	0,00-1,94
El Salvador	1	Linderot de Cardona et al., 2016	731	0	0	0,00-0,52
Granada	1	Johnson et al., 2020	184	0	0	0,00-2,05
México	11	Ortega-Sánchez et al., 2012; Carrera Chávez et al., 2013; Oseguera Montiel et al., 2013; García-Juárez et al., 2014; Banda Castillo, 2015; Flores et al., 2015; Gutiérrez Hernández et al., 2015; Marin et al., 2015; Hernández et al., 2016; Román-Ramírez et al., 2017; Román-Ramírez et al., 2020;	11.616	825	7,10	6,65-7,58
Montserrat	1	Johnson et al., 2020	168	0	0	0,00-2,24
San Cristobal y Nieves	1	Johnson et al., 2020	350	0	0	0,00-1,09
Sudamérica	35		52.890	2.841	5,37	5,18-5,57
Argentina	6	Mancebo et al., 2011; Gaido et al., 2013; Russo et al., 2016; López et al., 2018; Martinez et al., 2018; Simonetti et al., 2019;	37.853	2.157	5,70	5,47-6,31
Bolivia	2	Beltrán-Saavedra et al., 2010; Zambriski et al., 2010	271	0	0,00	0,00-1,40
Brazil	17	Alves et al., 2010; Juliano et al., 2011; Costa et al., 2012; Marinho et al., 2012; Martins et al. 2012; Ribeiro Araújo et al., 2013; Santos et al., 2013; Ximenes Martins et al., 2013; Rizzo et al., 2014; Machado et al., 2015, Alves de Oliveira et al., 2016; De Moraes Peixoto et al., 2016; dos Santos et al., 2016; Santos et al., 2016; Alexandre Alves et al., 2017; Alves da Silva et al., 2017; de Araújo Teixeira et al., 2021	9.876	565	5,72	5,28-6,20
Chile	1	Troncoso et al., 2014	40	5	12,50	5,46-26,11
Colombia	1	Tique et al., 2010	329	0	0,00	0,00-1,15
Ecuador	5	Zabala et al. 2012; Poulsen et al., 2014; Purtschert Barahona et al., 2017; Ron-Román et al., 2017; Moscoso Gómez et al., 2019	2.827	38	1,34	0,98-1,84
Perú	1	Campos y Morales-Cauti, 2020	926	1	0,11	0,02-0,61
Venezuela	2	Valeris-Chacín et al., 2012; Vargas et al., 2016	768	75	9,77	7,86-12,07
Total	48		66.133	3.666	5,54	5,37-5,72

** un artículo brinda información sobre cuatro países.

Figura 1. Diagrama de flujo del proceso de selección de los artículos incluidos en el estudio.

Según la especie animal se pudo comprobar que, de los 48 artículos disponibles, en 31 se informaron datos sobre la prevalencia de brucelosis en ovinos y en 23 de caprinos (tabla 2).

Tabla 2. Distribución de los artículos incluidos por especie animal.

Especie animal	Artículos incluidos	Referencias	Investigados	Positivos	% de positivos	IC 95%
Ovinos	31	Alves et al., 2010; Beltrán-Saavedra et al., 2010; Tique et al., 2010; Juliano et al., 2011; Costa et al., 2012; Marinho et al., 2012; Martins et al. 2012; Carrera Chávez et al., 2013; Ximenes Martins et al., 2013; Ribeiro Araújo et al., 2013; Santos et al., 2013; Rizzo et al., 2014; Troncoso et al., 2014; Machado et al., 2015; Gutiérrez Hernández et al., 2015; Marin et al., 2015; Alves de Oliveira et al., 2016; De Moraes Peixoto et al., 2016; dos Santos et al., 2016; Linderot de Cardona et al., 2016; Russo et al., 2016; Santos et al., 2016; Vargas et al., 2016; Alexandre Alves et al., 2017; Alves da Silva et al., 2017; López et al., 2018; Martínez et al., 2018; Campos y Morales-Cauti, 2020; Johnson et al., 2020; Román-Ramírez et al., 2020; de Araújo Teixeira et al., 2021	17.281	873	5,05	4,74-5,39
Caprinos	23	Tique et al., 2010; Zambriski et al., 2010; Mancebo et al., 2011; Ortega-Sánchez et al., 2012; Valeris-Chacín et al., 2012; Zabala et al. 2012; Gaido et al., 2013; Oseguera Montiel et al., 2013; García-Juárez et al., 2014; Poulsen et al., 2014; Banda Castillo, 2015; Flores et al., 2015; Hernández et al., 2016; Linderot de Cardona et al., 2016; Russo et al., 2016; Vargas et al., 2016; Purtschert Barahona et al., 2017; Román-Ramírez et al., 2017; Ron-Román et al., 2017; Martínez et al., 2018; Moscoso Gómez et al., 2019; Simonetti et al., 2019; Johnson et al., 2020	48.852	2.793	5,72	5,51-5,93
Total	48*		66.133	3.666	5,54	5,37-5,72

* Hay seis artículos que refirieron ambas especies.

De los artículos recuperados en la búsqueda 35 se correspondieron con el periodo 2010-2016 y 13 al periodo 2017-2021 (tabla 3). Se comprobó que en el último período estudiado se publicaron un número limitado de artículos informando sobre la prevalencia de brucelosis en ovinos y caprinos, concentrándose el 70,83% de los mismos en Brasil, México y Argentina, países que según reportes de la FAO presentaron los mayores censos de caprinos y ovinos en la región (FAO, 2022).

Esta situación se reflejó en las evidencias de sesgo y elevada heterogeneidad, las cuales pueden estar relacionadas con la poca disponibilidad de artículos sobre la prevalencia de brucelosis en ovinos y cabras y a que los mismos estaban limitados a muy pocos países dentro de la región, por esta situación no se eliminaron los casos atípicos, pues quedaban muy pocos estudios para calcular estimaciones requeridas. Otros autores han reportado resultados similares (Adetunji et al., 2019), esto se constituyó en una de las principales limitaciones del presente estudio y en general de este tipo de estudios.

Los resultados indicaron la necesidad de incrementar las investigaciones con vistas a conocer la verdadera situación de la enfermedad, ya que una estrategia exitosa de prevención, control y erradicación de la brucelosis requirió de estudios de seguimiento y vigilancia integrales a nivel nacional en los países donde la enfermedad fue prevalente para evaluar su magnitud (Khuranaa et al., 2021).

Al analizar las especies de agentes del género Brucella investigados se comprobó que en 28 estudios se investigó la seroprevalencia de Brucella spp. y en 20 se investigó la especie B. ovis (tabla 4). Los problemas asociados con la cantidad limitada de estudios realizados y las dificultades en la estrategia de vigilancia de especies como B. melitensis, fueron motivo de gran preocupación debido a la reaparición de estos patógenos en América del Sur (Tique et al., 2010).

En 31 de los artículos analizados se evaluó la prevalencia de brucelosis en los ovinos y en 23 en las cabras. Los ovinos y las cabras fueron afectados fundamentalmente por B. melitensis y en el caso de los ovinos también por B. ovis, ambas especies pudieron ser afectadas por B. abortus y por otras especies del género Brucella (Saxena et al., 2018).

Aunque no fue posible diferenciar B. melitensis, B. abortus y B. suis a partir de los métodos serológicos convencionales, fue reconocido que B. melitensis fue la principal especie de Brucella que afectó a los ovinos y las cabras (Sorsa et al., 2022) y la de mayor riesgo zoonótico, causando el mayor porcentaje de los casos de brucelosis en humanos (Abedi et al., 2019). En el caso de B. ovis, si bien a diferencia de las otras especies del género, no fue considerada una zoonosis y se señaló que tuvo un impacto menos severo en la salud de los rumiantes, la misma fue causa de pérdidas significativas relacionadas con la hipofertilidad y tuvo un gran impacto en la selección genética en la finca (Praud et al., 2012).

Tabla 4. Distribución de los artículos incluidos en el análisis por especie del género Brucella investigada.

Especie del agente	Artículos incluidos	Referencias	Investigados	Positivos	% de positivos	IC 95%
Brucella spp.	28	Beltrán-Saavedra et al., 2010; Tique et al., 2010; Zambriski et al., 2010; Ortega-Sánchez et al., 2012; Zabala et al. 2012; Valeris-Chacín et al., 2012; Gaido et al., 2013; Oseguera Montiel et al., 2013; Ximenes Martins et al., 2013; García-Juárez et al., 2014; Poulsen et al., 2014; Banda Castillo, 2015; Flores et al., 2015; Marin et al., 2015; dos Santos et al., 2016; Hernández et al., 2016; Linderot de Cardona et al., 2016; Russo et al., 2016; Santos et al., 2016; Vargas et al., 2016; Purtschert Barahona et al., 2017; Román-Ramírez et al., 2017; Ron-Román et al., 2017; Martínez et al., 2018; Moscoso Gómez et al., 2019; Simonetti et al., 2019; Campos y Morales-Cauti, 2020; Johnson et al., 2020; Román-Ramírez et al., 2020;	50.087	1.327	2,65	2,51-2,79
B. ovis	20	Alves et al., 2010; Mancebo et al., 2011; Juliano et al., 2011; Marinho et al., 2012; Costa et al., 2012; Martins et al. 2012; Ribeiro Araújo et al., 2013; Santos et al., 2013; Ximenes Martins et al., 2013; Carrera Chávez et al., 2013; Troncoso et al., 2014; Rizzo et al., 2014; Gutiérrez Hernández et al., 2015; Machado et al., 2015; Marin et al., 2015; Alves de Oliveira et al., 2016; De Moraes Peixoto et al., 2016; Alves da Silva et al., 2017; Alexandre Alves et al., 2017; López et al., 2018; de Araújo Teixeira et al., 2021	16.046	2.339	14,58	14,04-15,13
Total			66.133	3.666	5,54	5,37-5,72

El meta-análisis de efectos aleatorios indicó que la variabilidad entre estudios fue alta (τ2= 0,0305; I2 = 99%, Q-test= 6.765,86, gl= 63 y P<0,000). Los estudios se ponderaron aproximadamente igual que los estudios individuales que variaron del 1,2% al 1,6% debido a la alta heterogeneidad entre los mismos, en la figura 2 se presenta el diagrama de bosque derivado del metaanálisis.

Figura 2. Diagrama de bosque de la revisión sistemática y el metaanálisis basado en la prevalencia combinada general según los registros incluidos en el estudio.

El gráfico de Galbraith (figura 3) mostró un elevado grado de heterogeneidad. La evaluación del sesgo y los efectos de los estudios pequeños mediante el gráfico de embudo y la prueba de Egger y Begg, determinó que hubo evidencia de sesgo de publicación en los estudios que informaron la prevalencia de brucelosis en ovinos y caprinos en las regiones estudiadas (figura 4).

Figura 3. Gráfico de Galbraith para el análisis de los estudios incluidos.

Figura 4. Análisis del sesgo de publicación de los artículos incluidos en el análisis.

Las prevalencias estimadas en los estudios individuales oscilaron entre el 0,0 y el 50,4%, con una prevalencia combinada general del 3,70% (IC 95%: 2,20-5,60). El metaanálisis realizado demostró una elevada prevalencia combinada de la enfermedad, lo que indicó que en las regiones estudiadas aun ante las medidas que se han aplicado en los diferentes países, el control de la enfermedad continúa siendo un desafío para las autoridades veterinarias y de salud pública (Ávila-Granados et al., 2019).

En el meta-análisis por subgrupos se observó una prevalencia combinada en Sudamérica de 4,0% (IC 95%: 2,0 - 6,6) y en Centroamérica y el Caribe del 3,2% (IC 95%: 0,8 - 6,7) (tabla 5); sin embargo, al realizar la evaluación a partir de la meta-regresión multivariada, no se comprobaron diferencias de la prevalencia combinada entre las regiones estudiadas.

Tabla 5. Comparación de la prevalencia combinada individual de brucelosis en ovinos y cabras en las regiones de Centro América y el Caribe y Sudamérica.

Regiones	Prevalencia (95% CI)	I2	Q	Prueba de Heterogeneidad
				GL	P
América Central y el Caribe	0,032 (0,008 - 0,067)	98,6%	1.602,64	23	0,000
Sudamérica	0,040 (0,020 - 0,066)	99,2%	5.160,04	39	0,000
General	0,037 (0,022 - 0,056)	99,1%	6.765,86	63	0,000

Leyenda: IC: intervalo de confianza, GL: grados de libertad, I2: Índice de varianza inversa, Q: Estadísticas Q de Cochrane, P: P-valor

La prevalencia combinada en los ovinos y caprinos fue similar con 3,7%, (IC 95%: 2,2 - 5,6) y 3,7% (IC 95%: 1,2 - 7,3) respectivamente (tabla 6). Aunque en las regiones y el período estudiados no hubo como referencia ningún estudio similar en pequeños rumiantes, estudios realizados en bovinos y búfalos demostraron una situación similar en cuanto a la prevalencia de la enfermedad (Zamora et al., 2022). Estudios realizados en China mostraron una prevalencia combinada similar del 3,20% (Ran et al., 2018). Prevalencias combinadas en ovinos y caprinos de 5,3% fueron reportadas también en otros estudios en Etiopia (Tadesse, 2016).

Tabla 6. Análisis por subgrupos comparando la prevalencia combinada individual de brucelosis en las diferentes especies estudiadas.

Especies	Prevalencia (95% CI)	I2	Q	Prueba de Heterogeneidad
				GL	P
Ovinos	0,037 (0,022 - 0,056)	96,8%	1.120,11	36	0,000
Caprinos	0,037 (0,012; 0,073)	99,5%	5.641,00	26	0,000
General	0,037 (0,022 - 0,056)	99,1%	6.765,86	63	0,000

Leyenda: IC: intervalo de confianza, GL: grados de libertad, I2: índice de varianza inversa, Q: estadísticas Q de Cochrane, P: P-valor

Al analizar la prevalencia combinada de las cepas lisas de Brucella y B. ovis se pudo comprobar una mayor prevalencia de B. ovis (7,7%, IC 95%: 3,6 - 13,3) con respecto a las cepas lisas (2,2%, IC 95%: 1,2 - 3,5) (tabla 7). A partir de este metaanálisis por subgrupos y la metaregresión multivariada se comprobó que hubo diferencias en la prevalencia combinada de la enfermedad entre las diferentes especies de agentes del género Brucella estudiados, presentado una mayor prevalencia combinada B. ovis con respecto a Brucella spp. (7,70 y 2,20%, respectivamente). Este resultado puede estar relacionado con el hecho de que al no ser considerada la enfermedad causada por B. ovis una zoonosis, la información sobre la detección de la misma en el campo sigue siendo escasa y en gran medida incompleta, especialmente en la ganadería ovina tradicional, donde la infección se subestima debido a su aparición subclínica (Galluzzo et al., 2021), situación preocupante que demostró la necesidad de una mayor divulgación y vigilancia (Elderbrook et al., 2019).

Tabla 7. Análisis de la prevalencia combinada de las diferentes especies de los agentes del género Brucella en el período estudiado.

Especie de Brucella	Prevalencia (95% CI)	I2	Q	Prueba de Heterogeneidad
				GL	P
B. ovis	0,077 (0,036 - 0,133)	99,2%	2.416,79	20	0,000
Brucella spp.	0,022 (0,012 - 0,035)	98,0%	2.051,45	42	0,000
General	0,037 (0,022 - 0,056)	99,1%	6.765,86	63	0,000

Leyenda: IC: intervalo de confianza, GL: grados de libertad, I2: índice de varianza inversa, Q: estadísticas Q de Cochrane, P: P-valor.

En el periodo de 2010 al 2016 se reportó una mayor prevalencia combinada de 6,1% (IC 95%: 3,6-9,1) con respecto al período 2017-2021, 0,7% (IC 95%: 0,1-1,8) (tabla 8). Aunque el número de trabajos recuperados de este último período fue pequeño y por ello los resultados fueron interpretados con reserva, en esta reducción de la prevalencia combinada de la enfermedad pueden haber contribuido de forma contundente los programas de vacunación establecidos por los países (Román-Ramírez et al., 2017).

Tabla 8. Análisis por subgrupos comparando la prevalencia combinada individual de brucelosis en ovinos y caprinos en los periodos estudiados.

Períodos	Prevalencia (95% CI)	I2	Q	Prueba de Heterogeneidad
				GL	P
2010 - 2016	0,061 (0,036 - 0,091)	99,4%	6.219,64	40	0,000
2017 - 2021	0,007 (0,001 - 0,018]	91,1%	247,32	22	0,000
General	0,037 (0,022 - 0,056)	99,1%	6.765,86	63	0,000

Leyenda: IC: intervalo de confianza, GL: grados de libertad, I2: índice de varianza inversa, Q: estadísticas Q de Cochrane, P: P-valor

En el análisis de meta-regresión multivariada se pudo comprobar que de las variables estudiadas resultaron significativas (P<0,01) la especie animal del agente del género Brucella estudiada y el período de estudio (tabla 9).

Tabla 9. Resultados del análisis de metarregresión multivariada a nivel individual.

Variables	Categorías	Coeficiente (IC 95%)	P
Región	Centroamérica y el Caribe	1 (ref)
	Sudamérica	-0,04 (-0,13-0,04)	0,3079
Especie animal	Ovinos	1 (ref)
	Caprinos	-0,08 (-0,17-0,01)	0,0869
Género Brucella	B. ovis	1 (ref)
	spp.	-0,15 (-0,25 a -0,05)	0,0027
Período	2010 - 2016	1 (ref)
	2017 - 2021	-0,13 (-0,21 a -0,04)	0,0029

Las enfermedades abortivas se reconocen como uno de los mayores desafíos de la salud animal en los ovinos y los caprinos por lo que se requieren de estudios de prevalencia solidos que permitan evaluar las amenazas para la salud animal y pública (Haif et al., 2021).

Con el uso de la revisión sistemática y el metaanálisis se pudo conocer una información más detallada sobre la distribución de la enfermedad en un territorio y con ello evaluar la eficacia de los programas de control aplicados (Musallam et al., 2016). El estudio realizado si bien presentó limitaciones, contribuyó a conocer la situación de la prevalencia de brucelosis en los ovinos y caprinos de las regiones de Centro América y el Caribe y Suramérica, pues, aunque en el período estudiado hubo trabajos en diferentes países informando la situación de la enfermedad, no se contaba con un estudio que permitiera consolidar los mismos y bridar una información sobre la situación en estas regiones.

Conclusiones

El estudio demuestra que existen pocos artículos que informen sobre la seroprevalencia de brucelosis en ovinos y caprinos en las regiones estudiadas. Se comprueba también que existe una elevada prevalencia combinada de la enfermedad y que la misma es mayor para Brucella ovis con respecto a Brucella spp. y en período de 2010 al 2016 con respecto al período del 2017 al 2021. No se encontraron diferencias en la prevalencia combinada entre los ovinos y caprinos ni entre las regiones estudiadas.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener conflictos de interés en la presente publicación en ninguna de sus fases.

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Tabla 2. Distribución de los artículos incluidos por especie animal. Continuación ...

Tabla 3. Distribución de los artículos incluidos en el análisis por período de estudio.

Período	Artículos incluidos	Referencias	Investigados	Positivos	% de positivos	IC 95%
2010-2016	35		58.437	3.548	6,07	5,88-6,27
2010	4	Alves et al., 2010, Beltrán-Saavedra et al., 2010, Tique et al., 2010, Zambriski et al., 2010	680	6	0,88
2011	2	Juliano et al., 2011, Mancebo et al., 2011	6.403	1.743	27,22	0,40-1,19
2012	6	Costa et al., 2012, Marinho et al., 2012, Martins et al. 2012, Ortega-Sánchez et al., 2012, Valeris-Chacín et al., 2012, Zabala et al., 2012	2.625	147	5,60	4,78-6,55
2013	6	Carrera Chávez et al., 2013, Gaido et al., 2013, Oseguera Montiel et al., 2013, Ribeiro de Araújo et al., 2013, Santos et al., 2013, Ximenes Martins et al., 2013	8.355	563	6,74	6,22-7,30
2014	4	García-Juárez et al., 2014, Poulsen et al., 2014, Rizzo et al., 2014, Troncoso et al., 2014	566	94	16,61	11,87-17,24
2015	5	Banda Castillo, 2015, Flores et al., 2015, Gutiérrez Hernández et al., 2015, Machado et al., 2015, Marin et al., 2015,	8.813	236	2,68	2,36-3,04
2016	8	Alves de Oliveira et al., 2016; De Moraes Peixoto et al., 2016; dos Santos et al., 2016; Hernández et al., 2016; Linderot de Cardona et al., 2016; Russo et al., 2016; Santos et al., 2016; Vargas et al., 2016;	30.995	759	2,45	2,28-2,63
2017-2021	13		7.696	118	1,53	1,28-1,83
2017	5	Alexandre Alves et al., 2017; Alves da Silva et al., 2017; Purtschert Barahona et al., 2017; Román-Ramírez et al., 2017; Ron-Román et al., 2017	3.759	36	0,96	0,69-1,32
2018	2	López et al., 2018; Martínez et al., 2018;	1.250	59	4,72	3,68-6,04
2019	2	Moscoso Gómez et al., 2019; Simonetti et al., 2019	351	1	0,28	0,05-1,60
2020	3	Campos y Morales-Cauti, 2020; Johnson et al., 2020; Román-Ramírez et al., 2020;	2.236	5	0,22	0,10-0,52
2021	1	de Araújo Teixeira et al., 2021	100	17	17,00	10,89-25,55
Total	48		66.133	3.666	5,54	5,37-5,72

Tabla 3. Distribución de los artículos incluidos en el análisis por período de estudio. Continuación ...

Declaración de contribución a la autoría

José Roberto Velásquez Navarrete: investigación, análisis formal, redacción-borrador original redacción del borrador original del artículo, adquisición de financiamiento. Marina Dalila Zambrano Aguayo: administración del proyecto, redacción del borrador original del artículo. Cesar Augusto Zamora Macías: conceptualización, análisis formal, curación de datos análisis formal. Daniel Isaías Burgos Macias: análisis formal, curación de datos. Osvaldo Fonseca-Rodríguez: supervisión, validación, visualización. Miguel Pérez Ruano: metodología, revisión y edición del artículo.